Aplicaciones de la autofluorescencia de fondo en pacientes con diagnóstico clínico de toxoplasmosis ocular activa

Título

Aplicaciones de la autofluorescencia de fondo en pacientes con diagnóstico clínico de toxoplasmosis ocular activa

Autor

Daniel Colombero
Emilio Ladeveze
Adriana Ortiz
María Verna Useglio
Alvaro Suárez Villalobos

Correspondencia

dcolombero@gmail.com

Texto

Oftalmol. Clin. Exp. 2015; 8 (1): 14-24.
Artículo original

Aplicaciones de la autofluorescencia de fondo en pacientes con diagnóstico clínico de toxoplasmosis ocular activa

Daniel Colomberob, Emilio Ladevezea, Adriana Ortiza, María Verna Useglioa, Alvaro Suárez Villalobosa

a Servicio de Oftalmología, Hospital Provincial del Centenario, Universidad Nacional de Rosario
b Oftalmología Global, Rosario

Recibido: 12 de noviembre de 2014.
Aceptado: 10 de febrero 2015.
Correspondencia:
Dr. Daniel Colombero
Bv. Oroño 1003, Rosario
Teléfono: (54-341) 4262994
Email: dcolombero@gmail.com
Resumen

Objetivos: Caracterizar los hallazgos de la autofluorescencia de fondo (AFF) en pacientes con toxoplasmosis ocular activa (TO).
Métodos: Se realizó un examen oftalmológico completo que incluía AFF en 35 pacientes con TO activa. Se evaluaron las lesiones de retinitis en su estado inicial y su evolución con el tratamiento hasta su inactivación. Los pacientes con marcada opacidad de medios y/o localización periférica de las lesiones se excluyeron del estudio.
Resultados: Participaron 21 hombres y 14 mujeres. La edad media de presentación fue de 30,9 años (rango 12-76 años). En el 48% de los pacientes la forma de presentación fue atípica; 12 (34,3%) tuvieron compromiso en el área macular y 7 (20%), lesiones yuxtapapilares. Se identificaron tres patrones de imágenes, dependiendo del grado de exudación y compromiso retinocoroideo: hiperautofluorescencia leve de bordes difusos (45,7%), placas de hiperautofluorescencia de bordes netos (42,9%) y autofluorescencia no identificable (11,4%).
Las lesiones con hiperautofluorescencia poco marcada de bordes difusos se asoció a focos de retinitis con compromiso de retina interna, edema o desprendimiento de neuroepitelio. La extensión del area afectada por AFF fue predictiva del tamaño de la cicatriz retinocoroidea en las lesiones con patrón de hiperautofluorescencia de bordes netos. La AFF permitió resaltar la presencia de placas hipoautofluorescentes correspondientes a cicatrices retinocoroideas en cuadros con vitreítis o medios opacos, y diferenciar con mayor precisión el componente inflamatorio activo respecto del cicatricial.
Conclusiones: La AFF es un método de imágenes útil y no invasivo en el manejo y documentación de la TO; permite mensurar la extensión del daño retinal profundo y ofrece información adicional sobre alteraciones asociadas.
Palabras clave: toxoplasmosis ocular, uveítis posterior, retinitis, autofluorescencia de fondo.

Applications of fundus autofluorescence in patients with a clinical diagnosis of active ocular toxoplasmosis

Abstract
Objectives: To characterize the findings made with fundus autofluorescence (FAF) in patients with active ocular toxoplasmosis (OT)
Methods: A total of 35 patients with active OT underwent complete ophthalmologic examination including FAF. Assessment of the initial retinitis lesions as well of their evolution with therapy until their inactivation was performed. Patients with marked media opacity and/or peripheral location of lesions were excluded from the study.
Results: Patients included were 21 men and 14 women. Mean age at presentation was 30.9 years (range: 12 - 76 years). Forty-eight percent of patients had an atypical presentation of the disease, in 12 (34.3%) there was macular area involvement, and 7 (20%) had juxtapapillary lesions. Three imaging patterns, depending on the exudation level and retinochoroidal involvement, were identified: mild hyperautofluorescence of diffuse borders (45.7%), hyperautofluorescence spots of well-defined borders (42.9%) and unidentifiable autofluorescence (11.4%). Lesions with slight hyperautofluorescence of diffuse borders were associated with retinitis foci with inner retina involvement, edema or neuroepithelial detachment. The extent of the affected area, according to FAF, was predictive of the size of the retinochoroidal scar in lesions having a hyperautofluorescence pattern of well-defined borders. FAF enhanced visualization of hypoautofluorescence spots reflecting retinochoroidal scars in vitritis pictures or in cases of opaque media, and allowed for a more accurate differentiation of the active inflammatory component vs. the cicatricial one.
Conclusions: FAF is a useful and non-invasive imaging technique for the management and documentation of OT by which the extent of deep retinal damage can be measured; it also provides additional information on associated disorders.

Keywords: ocular toxoplasmosis, posterior uveitis, retinitis, fundus autofluorescence.

Aplicações da autofluorescência de fundo em pacientes com diagnóstico clínico de toxoplasmose ocular ativa

Resumo
Objetivos: Caracterizar os achados da autofluorescênciade fundo (AFF) em pacientes com toxoplasmose ocular ativa (TO).
Métodos: Foi realizado um exame oftalmológico completo que incluía AFF em 35 pacientes com TO ativa. Foram avaliadas as lesões de retinite no estado inicial e logo da evolução com o tratamento até sua inativação. Os pacientes com marcada opacidade de médios e/ou localização periférica das lesões foram excluídos do estudo.
Resultados: Participaram 21 homens e 14 mulheres. A idade média de apresentação foi de 30,9 anos (categoria 12-76 anos). 48% dos pacientes mostrou uma forma de apresentação  atípica; 12 (34,3%) tiveram compromisso na área macular e 7 (20%), lesões justapapilares. Identificaram-se três padrões de imagens, dependendo do grão de exsudação e possibilidade de retinocoroidite: hiperautofluorescência leve de bordes difusos (45,7 %), placas de hiperautofluorescência de bordes nítidos (42,9%) e autofluorescência não identificável (11,4%). As lesões com hiperautofluorescência pouco marcada, de bordes difusos, foram vinculadas com focos de retinite com compromisso de retina interna, edema ou desprendimento de neuroepitélio. A extensão da área afetada por AFF foi preditiva do tamanho da cicatriz retinocoroidite nas lesões com padrão de hiperautofluorescência de bordes nítidos. A AFF permitiu ressaltar a presença de placas hipoautofluorescentes correspondentes a cicatrizes retinocoroidite em quadros com vitreíte ou médios opacos, e diferenciar com maior precisão o componente inflamatório ativo respeito do cicatricial.
Conclusão: A AFF é um método de imagens útil e não invasivo na utilização e documentação da TO; permite medir a extensão do dano retiniano profundo e oferece informação adicional sobre alterações associadas.
Palavras chave: toxoplasmose ocular, uveíte posterior, retinite, autofluorescência de fundo.

Introducción

La toxoplasmosis ocular es la causa más común de uveítis posterior de origen infeccioso en pacientes inmunocompetentes. Se estima una incidencia entre el 28 y el 70% de todas las uveítis posteriores dependiendo de la zona geográfica estudiada1.
El cuadro clásico de toxoplasmosis ocular se caracteriza por un foco de retinitis o retinocoroiditis adyacente a una cicatriz coriorretinal. Sin embargo, en una proporción cercana al 50%, la forma de presentación no se encuadra dentro de estos parámetros. El espectro de lesiones consideradas atípicas incluye retinocoroiditis difusas, multifocales y/o bilaterales2-6, neurorretinitis7-8, retinitis punctata interna y externa9-10, retinopatía pigmentaria11 y diferentes patologías del nervio óptico12-13. En estas formas de presentación menos características de toxoplasmosis ocular pueden ser necesarios más estudios complementarios para arribar al diagnóstico. En presencia de medios opacos por compromiso inflamatorio del humor vítreo o catarata, la identificación del foco y el estudio de sus características puede ser dificultoso. Por otra parte, lesiones retinales activas de gran tamaño demoran más tiempo en inactivarse; se necesita tener en cuenta parámetros que permitan orientar sobre la respuesta terapéutica y el momento adecuado para suspender el tratamiento.
La autofluorescencia de fondo (AFF) permite conocer diferentes patrones de acumulación de lipofuscina en la retina por el aumento o disminución del metabolismo de los fotorreceptores y del epitelio pigmentario de la retina14.
El objetivo del presente estudio es caracterizar los hallazgos de la AFF en pacientes con toxoplasmosis ocular activa y su comportamiento en el curso de la enfermedad.

Material y métodos

Se incluyeron en esta serie 35 ojos de 35 pacientes admitidos en el Servicio de Oftalmología del Hospital Provincial del Centenario de Rosario y en la clínica privada de uno de los autores (DC) con diagnóstico de toxoplasmosis ocular aguda.
El diagnóstico de toxoplasmosis ocular se basó en los hallazgos oftalmoscópicos de lesiones típicas (foco de retinitis o retinocoroiditis adyacente a cicatriz coriorretinales con inflamación vítrea) y atípicas, siguiendo los criterios diagnósticos de Smith y Cunningham15. El dosaje de anticuerpos y el análisis de fluidos intraocualres y de tejidos se tuvo en cuenta para confirmar el diagnóstico en casos determinados.
Fueron incluidos pacientes con uveítis posterior toxoplásmica activa en cualquiera de sus formas en las que fuera posible obtener imágenes de la zona afectada. Se excluyeron los pacientes con marcada opacidad de medios y/o localización periférica de las lesiones.
Se estudiaron variables epidemiológicas: edad, sexo, procedencia, motivo de consulta, tiempo de evolución desde el comienzo de los síntomas hasta la primera consulta, enfermedades previas o concomitantes y estado inmune.
Se realizó a todos los pacientes un examen oftalmológico completo, consignando compromiso inflamatorio en segmento anterior y vítreo, presencia o ausencia de vasculitis, cicatriz retinocoroidea y presencia de lesiones asociadas (bandas vítreas, membranas epirretinales, foramen macular, atrofia retinal, desprendimiento de retina, membrana neovascular coroidea).
Para la documentación de la lesión se utilizó una cámara de fondo Topcon con un filtro de excitación de 560 nm y un filtro barrera de 655 nm incorporado a un equipo de tomografía de coherencia óptica (Topcon 3D-OCT 2000 FA plus; Topcon, Tokio). En cada paciente se realizó una retinografía acompañada por el estudio de AFF teniéndose en cuenta la localización de la lesión, el tamaño, sus bordes, tipo de retinitis y su evolución en el tiempo.

Resultados

De los 35 pacientes estudiados, 21 (60%) eran hombres y 14 (40%) mujeres, siendo la edad media de presentación de 30.9 años (rango 12-76 años).
En el 40% de los casos el foco de retinitis se asoció con una cicatriz retinocoroidea y en el 48%, la forma de presentación fue atípica (tabla 1). La localización macular fue la más frecuente (34,3%), seguida por la temporal superior (31,4%) y la yuxtapapilar (20%). Se identificaron tres patrones de imágenes del foco activo, dependiendo del grado de exudación y compromiso retinocoroideo: hiperautofluorescencia poco definida de bordes difusos (45.7%), placas de hiperautofluorescencia de bordes netos (42.9%) y autofluorescencia no identificable (11.4%) (fig. 1 y tabla 2).
Además del foco de retinitis se estudiaron alteraciones asociadas del fondo con algún grado de compromiso a la AFF como: cicatrices retinocoroideas, edema macular, desprendimiento de neuroepitelio y vasculitis.
Se detectaron cicatrices retinocoroides, adyadentes o no al foco activo, en 20 ojos (55.5%). En todos los casos se comportaron como placas hipoautofluorescentes de bordes netos. En cuatro de ellas el centro del área de atrofia mostraba algún grado de hiperautofluorescencia.
El edema macular estuvo presente en 8 de los 10 focos maculares. Su presencia fue determinada por el estudio de biomicroscopía del fondo y tomografía de coherencia óptica. En la AFF se asociaron a un patrón de hiperautofluorescencia difusa, integrándose al foco de retinitis en la variante de hiperautofluorescencia tenue de bordes difusos.
En 26 de los 35 ojos estudiados (74,3%) se evidenció algún grado de vasculitis. En 24 ojos, los vasos sanguíneos afectados por la inflamación se visualizaron claramente a la AFF, contrastando con la autofluorescencia de la retina adyacente. En los dos casos restantes, una arteria con vasculitis atravesada por el foco activo no se pudo definir con este método. Con la evolución del cuadro se pudo establecer que estos dos vasos involucrados presentaban una vasculitis oclusiva.
En las presentaciones típicas, la AFF permitió diferenciar más claramente que la fundoscopía las cicatrices de los focos activos (fig. 2). En dos cuadros de retinitis clásica con opacidad de medios por compromiso vítreo inflamatorio, la AFF contribuyó a definir la presencia de la cicatriz satélite, orientando al diagnóstico de toxoplasmosis (fig. 3).
Las imágenes de AFF contribuyeron a la detección de lesiones focales activas en casos de presunta papilitis y neurorretinitis en 3 de 5 casos en los que no era posible identificar un foco en la evaluación inicial.
Durante el seguimiento, las lesiones activas hiperautofluorescentes fueron adquiriendo un borde hipoautofluorescente de crecimiento centrípeto hasta la desaparición de la hiperautofluorescencia. Este hallazgo fue particularmente notable en los casos de retinitis difusas, con grandes áreas de tejido involucrado y lenta regresión (fig. 4). En los casos en los que el tamaño de la lesión activa difirió entre la imagen directa y la registrada por AFF, la AFF fue de mayor valor predictivo del tamaño final de la cicatriz inactiva (fig. 5).



Figura 1. Patrones de autofluorescencia inicial en pacientes con diagnóstico clínico de retinitis por toxoplasmosis. Caso 4 (izquierda): retinitis con vasculitis en sector nasal inferior de ojo derecho. A la AFF se observa patrón de hiperautofluorescencia poco definida de bordes difusos y dos puntos hipoautofluorescentes correspondientes a sectores de hiperplasia pigmentaria. Caso 7 (centro): foco de retinitis yuxtafoveal y lesiones punteadas en área macular. A la AFF se observa lesión hiperautofluorescente de bordes netos con moteado hipoautofluorescente en su interior. Las lesiones punteadas descriptas no se visualizan con este método. Caso 19 (derecha): retinitis adyacente a cicatriz retinocoroidea en sector nasal superior de ojo derecho. A la AFF no se evidencian alteraciones en el sector correspondiente al foco de retinitis (isoautofluorescencia). Las lesiones hipoautofluorescentes se corresponden con las cicatrices retinocoroideas.

Figura 2. Casos 10, 24, 30: lesiones retinales activas adyacentes a cicatrices retinocoroideas. Placas hiperautofluorescentes de bordes bien definidos correspondientes a retinitis activa (flechas blancas). Defectos hipoautofluorescentes correspondientes a cicatrices retinocoroideas (flechas negras).


Figura 3. Caso 33 (izquierda superior e inferior): retinitis clásica. La AFF define mejor el componente activo hiperautofluorescente (flecha blanca) de la lesión inactiva satélite hipoautofluorescente (flecha negra). Caso 2 (derecha superior e inferior): retinitis clásica con intensa turbidez vítrea. La AFF pone de manifiesto la cicatriz satélite hipoautofluorescente (flecha negra) adyacente a lesión activa (flecha blanca), difícil de identificar a la oftalmoscopía.

Figura 4. Caso 21: evolución de patrón de AFF en un paciente varón de 61 años con una retinitis adquirida en la consulta inicial, a los 20 y 40 días de seguimiento; luego de una recurrencia (día 90, patrón inicial de autofluorescencia no identificable) y a los 120 días. Se observa un anillo hipoautofluorescente progresando en forma centrípeta hasta la desaparición de la hiperautofluorescencia.


Figura 5. Caso 3: retinitis macular aislada. Hiperautofluorescencia de menor tamaño que la lesión oftalmoscópica. Patrón de AFF al mes de seguimiento. El tamaño de la cicatriz es similar al de la lesión en el patrón inicial de AFF.

Discusión

La AFF se ha utilizado ampliamente para la evaluación de enfermedades degenerativas y más recientemente para enfermedades inflamatorias de la retina y la coroides16. Existen publicaciones sobre esta modalidad de imágenes en uveítis no infecciosas (síndrome de Vogt-Koyanagi-Harada, síndrome de puntos blancos)17-21 e infecciosas (retinitis sifilítica, retinitis virales, coroideopatía tuberculosa)22-24. En una carta de lectores, Reznicek y colaboradores reportan los resultados de la evaluación de 77 pacientes con uveítis posteriores25. En la serie incluyen ocho ojos con uveítis infecciosa, entre los que se incluyen un número no detallado de toxoplasmosis ocular, retinitis por herpes simplex y enfermedad de Lyme. En este subgrupo de casos consignan un defecto del epitelio pigmentario más extenso a la AFF que con las imágenes color superimpuestas, pero no informan ningún hallazgo específicamente relacionado con toxoplasmosis. Lavinsky y colaboradores realizan una revisión sobre estudios complementarios de imágenes en toxoplasmosis, entre los que se incluye la AFF. Destacan la importancia del método dependiendo del estadío de la enfermedad y del nivel de actividad inflamatoria, y resaltan su valor en la detección de cicatrices hipoautofluorescentes satélites a la retinitis en casos de severa turbidez vítrea. El trabajo se limita a una descripción teórica; no hace referencia a número de casos estudiados26.
Los estudios complementarios de imágenes como la AFF contribuyen al conocimiento del grado de compromiso agudo del epitelio pigmentario retinal, fotorreceptores y coriocapilar, y su comportamiento durante la evolución de la enfermedad hasta su inactivación. En consecuencia, la AFF puede contribuir a comprender la fisiopatología de la enfermedad.
Como ocurre en otras uveítis posteriores, la enfermedad activa por toxoplasmosis se manifiesta como una lesión hiperautofluorescente. Es posible que el incremento en tamaño, número y contenido de fluoróforos en el epitelio pigmentario retinal durante la fase aguda induzca un incremento en la autofluorescencia. Las lesiones inactivas y áreas de atrofia retinocoroidea, por el contrario, se asocian con hipoautofluorescencia por ausencia de fluoróforos. Como fue demostrado en trabajos previos, la hipoautofluorescencia patológica en la fóvea se asocia con un descenso en la agudeza visual en enfermedades uveíticas y puede ser un indicador de cierto valor pronóstico.
El patrón inicial de hiperautofluorescencia de bordes bien definidos en toxoplasmosis usualmente predice el tamaño de la lesión final de la cicatriz retinocoroidea hipoautofluorescente.
La hiperautofluorescencia poco definida o inicialmente no evidenciable se debe a compromiso predominante de la retina interna y a edema y/o desprendimiento de neuroepitelio.
La AFF es útil en identificar cicatrices inactivas cuando hay medios opacos/vitreítis y contribuye a diferenciar compromiso activo de inactivo.
En casos seleccionados, las imágenes de AFF definen claramente lesiones focales activas en casos de presunta papilitis o neurorretinitis.
Los vasos sanguíneos contrastan claramente en una imagen de AFF normal debido al efecto de bloqueo provocado por los eritrocitos. En casos de vasculitis inflamatoria, incluso en presencia del fenómeno de Kyrieleis, el bloqueo de la señal de autofluorescencia se mantiene o incluso contrasta con mayor intensidad. Contrariamente, en casos de vasculitis oclusiva, el vaso sin flujo de sangre pierde el efecto de bloqueo, y deja de percibirse con este método. Por tal motivo la AFF permite diferenciar un vaso perfundido de uno no perfundido, como ocurrió con dos casos en este estudio.
Los hallazgos de AFF en toxoplasmosis ocular no son patognomónicos ni únicos. LA AFF no es una herramienta apropiada para diferenciar toxoplasmosis ocular activa de otras retinitis infecciosas.
Limitaciones potenciales de este trabajo incluyen su naturaleza descriptiva y la inclusión de un número limitado de pacientes.
En resumen, se describen los hallazgos de AFF en una serie de toxoplasmosis ocular activa. Las imágenes obtenidas permiten remarcar el grado de compromiso retinal profundo secundario a la actividad inflamatoria. Debido a que el espectro de lesiones retinocoroideas es amplio, no existe un patrón único de enfermedad. En los casos en que el componente inflamatorio inicial involucra la retina externa y el epitelio pigmentario retinal, el territorio afectado por AFF es predictivo de compromiso secuelar. Cuando predomina la inflamación en la retina interna —o se asocia con exudación— la información que aporta la AFF es inferior, al menos en el estadío inicial de la enfermedad.
La AFF es un método no invasivo y clínicamente útil en el diagnóstico y en el manejo de la toxoplasmosis ocular.

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